Der September 1894 gilt als Gründungsdatum des Erfurter Stadttheaters. Natürlich gab es in einer Stadt von der Größe Erfurts schon seit dem 18. Jahrhunderts eine „Grundversorgung“ mit Theateraufführungen, die vor allem im (heutigen) Kaisersaal stattfanden. Doch dies waren zeitlich begrenzte Gastspiele von Ensembles der näheren Umgebung (vor allem aus Weimar und Gotha) oder von Tourneetheatern.

Das Gründungsdatum 1894 bezieht sich dagegen auf die Gründung eines ersten eigenen Ensembles – angefangen vom Orchester über Opernchor, Ballettensemble, Solist/innen und des übrigen für einen ganzjährigen Theaterbetrieb notwendigen Personals. Das wirtschaftliche Risiko trug jedoch ein Direktor als Pächter. Daher wurde täglich gespielt, im Wochentakt gab es Premieren, um das Publikum mit neuen Stücken, Opern und Operetten anzulocken. In wirtschaftlichen Krisenzeiten konnte sich die Stadt Erfurt der finanziellen Verantwortung für das Theater nicht länger entziehen. William Schirmer, der bisherige Pächter und verdienstvolle Theaterdirektor, wurde 1923 erster städtischer Intendant. Seitdem steuert die Stadt den Hauptanteil zur Finanzierung des Theaters bei. Statt der Menge zählte nun auch die Qualität des Angebots. Seit 1925 gab es als zweite Spielstätte die „Kammerspiele im Stadthaussaal“. Dort wurden vor allem unter der Intendanz von Herbert Maisch verstärkt Gegenwartsstücke und Kammeropern aufgeführt. Im Februar 1933 konnte im Stadttheater Erfurt noch die Uraufführung von Kurt Weills und Georg Kaisers Der Silbersee stattfinden. Kurz darauf bestimmte auch in Erfurt ein von den Nationalsozialisten eingesetzter Intendant den Spielplan. Da das Theatergebäude den Krieg unbeschadet überstanden hatte, konnte der Spielbetrieb nach Kriegsende schnell wieder aufgenommen werden, zunächst unter der Kontrolle der sowjetischen Besatzungsmacht, dann unter den Bedingungen der DDR-Kulturpolitik. Mit den Jahren kamen Spielstätten hinzu wie 1949 das Schauspielhaus im Klostergang sowie 1957 dort die „Kleine Bühne“ und zuletzt unter dem Intendanten Bodo Witte (ab 1965) das Theater Waidspeicher als Heimstätte für Puppentheater und Kabarett.

Dem neuen Generalintendanten Dietrich Taube oblag ab 1991 die Umstrukturierung der Städtischen Bühnen Erfurt zum Theater Erfurt. Dazu gehörte die Ausgliederung von Puppentheater und Kabarett, aber auch 1994 die Gründung der DomStufen-Festspiele. 1997 musste das Stadttheater bzw. Opernhaus wegen baulicher Mängel geschlossen und zunächst der gesamte Spielbetrieb ins Schauspielhaus verlagert werden. Für eine Übergangszeit wurde 1999 an der Thüringenhalle das KuppelTheater als Ersatzspielstätte errichtet.

Mit der Schließung des Opernhauses fiel auch die Entscheidung zugunsten eines Theaterneubaus in Erfurt. Zunächst wurde der „Hirschgarten“ als Bauplatz ins Auge gefasst. Im April 1999 erfolgte am neuen Standort im Brühl der erste Spatenstich und 2003 die Eröffnung des neuen Theaters Erfurt. Bereits 2002 hatte Guy Montavon die Generalintendanz übernommen. Unter seiner Leitung profiliert sich das Theater Erfurt u.a. durch seine innovative Spielplanpolitik und internationale Koproduktionen.